室町時代中期までは今の京都御所、昔の内裏の北東（一条高倉付近）に在ったことは国宝の「洛中洛外図屏風 上杉本」などに「ほうおん寺」と記されていることにより明らかで、現在地に移ったのは織田信長や豊臣秀吉の下知状により明瞭である。豊臣秀吉も数回来寺した。

後柏原天皇下賜（1501年）で中国の四明陶佾（いつ）が描いた虎図を聚楽第に持ち帰った夜に虎が鳴いて眠れず、早々に寺に返したところ静かになったので「鳴虎」の名がおこった。この虎の姿は毛の色や、長さ、方向が一本一本さまざまに描き分けられており立体の像に見える。

福岡藩初代藩主の黒田長政が亡くなった最後の部屋には長政とその父・黒田官兵衛の位牌が安置されている。快慶作の本尊阿弥陀三尊像や信長・秀吉の画像や直筆等多数の寺宝がある。門前の石橋は秀吉の侍尼・仁舜尼の寄進で擬宝珠に慶長７年の銘がある。

国の重要文化財の梵鐘は平安時代後期の作で巷では「撞かずの鐘」という伝説がある（大晦日の除夜の鐘については一般の方も撞くことができる）。また、備後の国福山藩祖阿部正勝公及び観世流能楽宗家の観世家や志野流香道家元の蜂谷家の菩提寺で諸墓碑を祠っている。